Dexter Morgan, ein forensischer Blutspritzer-Analyst bei der Miami Metro Police, lebt heimlich als Serienmörder, der nur andere Mörder ins Visier nimmt. In dieser Staffel ringt Dexter mit Fragen des Glaubens und seinem eigenen „Dunklen Begleiter“, während er seinen Sohn Harrison großzieht. Seine Schwester Debra Morgan, eine Polizistin, wird zum Lieutenant befördert, was sie Dexters verborgener Welt näherbringt.

Der zentrale Konflikt entsteht mit dem Auftauchen der „Doomsday Killers“, Travis Marshall, einem religiösen Fanatiker, und seinem vermeintlichen Mentor, Professor Gellar. Sie begehen grausame, biblisch inspirierte Morde und schaffen aufwendige Tableaus in ganz Miami. Dexter ermittelt und glaubt zunächst, Gellar sei der Drahtzieher. Eine schockierende Wendung enthüllt jedoch, dass Professor Gellar seit drei Jahren tot ist, und Travis ihn halluziniert hat, was Travis zum einzigen, wahnhaften Mörder macht. Als Travis' Taten eskalieren, entführt er Harrison für ein letztes Ritualopfer.

Dexter konfrontiert Travis und tötet ihn schließlich in seinem Kill Room. In einem schockierenden Höhepunkt trifft Debra am Tatort ein und wird Zeugin, wie Dexter den Mord begeht, was sie fassungslos zurücklässt und ihre Beziehung für immer verändert.

Staffel 6 von Dexter umfasst die Episoden 1-12. Hier ist alles, was passiert ist:

Staffel 6, Episode 1: Solche Dinge - Dexter besucht sein 20-jähriges Highschool-Klassentreffen und nimmt einen ehemaligen Klassenkameraden ins Visier, von dem er glaubt, dass er seine Frau ermordet hat. Währenddessen ringt Dexter mit spirituellen Fragen, als er einen katholischen Kindergarten für Harrison in Betracht zieht. Die Episode endet damit, dass Dexter Joe Walker tötet und Debra zur Heldin wird, indem sie einen Schützen aufhält.

Staffel 6, Episode 2: Es war einmal... - Dexter wird Bruder Sam vorgestellt, einem Pfarrer und Ex-Sträfling, der eine Werkstatt für ehemalige Häftlinge betreibt. Debra wird unerwartet eine Beförderung zum Lieutenant und ein Heiratsantrag von Quinn angeboten, die sie ablehnt. Dexter untersucht Bruder Sam, da er ihn für einen Mörder hält, aber letztendlich nimmt er Julio Benes ins Visier und tötet ihn, ein Gangmitglied, das Sam bedroht hat. In der Zwischenzeit bereiten Travis und Professor Gellar ihr nächstes "Weltuntergangs"-Opfer vor.

Staffel 6, Episode 3: Smokey und der Bandit - Dexter nimmt Walter Kenney ins Visier, einen Serienmörder aus seiner Jugend, der als "Die Zahnfee" bekannt ist und die Zähne seiner Opfer sammelt. Dexter konfrontiert seine eigene Sterblichkeit und seine mögliche Zukunft als alternder Killer. Inzwischen kämpft Debra mit ihrer neuen Rolle als Lieutenant und sieht sich Herausforderungen von LaGuerta gegenüber. Die Episode endet damit, dass Dexter Kenney erstickt, und Travis und Gellar zeigen ein verstörendes Tableau einer ermordeten Joggerin, die an vier Pferde gefesselt ist, was die Apokalypse signalisiert.

Staffel 6, Episode 4: Ein Pferd von einer anderen Farbe - Dexter ringt nach Harrisons Notoperation mit dem Glauben. In der Zwischenzeit intensiviert sich die Untersuchung des "Weltuntergangs-Killers" mit einem grausamen Tableau aus vier Pferden und Reitern. Travis Marshall, von Gellar manipuliert, nimmt an einer tödlichen Falle teil, die zum versehentlichen Tod einer Kellnerin führt, die von einem Stachelhalsband aufgespießt wird. Die Episode endet damit, dass Dexter seine eigenen Überzeugungen und die Natur des Glaubens in Frage stellt.

Staffel 6, Episode 5: Der Todesengel - Dexter untersucht die Weltuntergangskiller, deren jüngstes Opfer mit Engelsflügeln geschmückt ist. Er vermutet, dass Travis Marshall, ein Museumsarbeiter, darin verwickelt ist. Währenddessen wird Bruder Sam von einem unbekannten Angreifer angeschossen. Dexter konfrontiert Travis, der behauptet, Professor Gellar sei der Drahtzieher, aber Dexter entdeckt später, dass Gellar seit drei Jahren tot ist und Travis ihn halluziniert. Die Episode endet damit, dass Dexter Travis verschont, um ihn zu benutzen, um die Wahrheit herauszufinden.

Staffel 6, Episode 6: Lass einfach los - Dexter untersucht die Schießerei auf Bruder Sam und entdeckt schließlich, dass Nick der Schütze war. Trotz Sams' Sterbenswunsch, dass Dexter Nick vergeben soll, ertränkt Dexter Nick im Ozean. Die Episode endet damit, dass Dexter eine Halluzination seines verstorbenen Bruders Brian Moser sieht, der seine Taten beklatscht.

Staffel 6, Episode 7: Nebraska - Dexter reist nach Nebraska, nachdem er erfahren hat, dass die Familie des Trinity-Killers ins Visier genommen wurde. Er konfrontiert Jonah Mitchell, Trinitys Sohn, der gesteht, dass seine Schwester Selbstmord begangen hat und er dann seine Mutter in einem Wutanfall getötet hat. Dexter, beeinflusst vom Geist seines Bruders Brian, verschont Jonah letztendlich und entscheidet sich, ihn mit seiner Schuld leben zu lassen. Dexter fährt dann weg und lässt Brians dunklen Einfluss hinter sich.

Staffel 6, Episode 8: Unterlassungssünde - Dexter nutzt Bruder Sams Lehren, um Spuren des Weltuntergangskillers zu verfolgen, während Debra mit LaGuerta über einen abgeschlossenen Fall aneinandergerät. Dexter konfrontiert Travis und überzeugt ihn, Gellar zu finden, indem er an die "Unterlassungssünde" appelliert. Gellar entführt Travis' Schwester Lisa und benutzt sie in einem Tableau, und Dexter entdeckt eine verlassene Kirche, die als Gellars Versteck dient, wo er Travis angekettet findet. Gellar entkommt, aber Travis, der nun voll und ganz entschlossen ist, ihn aufzuhalten, erklärt sich bereit, Dexter zu helfen.

Staffel 6, Episode 9: Hol Gellar - Dexter verfolgt Travis zu einer verlassenen Kirche, nur um Professor Gellars gefrorene Leiche in einem Gefrierschrank zu entdecken, was enthüllt, dass Travis allein gehandelt und seinen Mentor halluziniert hat. Dexter erkennt, dass Travis der wahre Mörder ist. In der Zwischenzeit konfrontiert Debra LaGuerta wegen eines alten Falls, und es wird enthüllt, dass Louis Greene Beweismittel gestohlen hat.

Staffel 6, Episode 10: Ricochet Rabbit - Dexter entdeckt, dass Travis der alleinige Mörder ist, nicht Gellar, und dass Gellar lediglich eine Halluzination ist. Dexter entkommt Travis' Falle und hängt Gellar die Morde an. Travis entführt mit einem fanatischen Paar Holly Benson und schneidet ihr die Kehle durch, während Dexter "Doomsday Adam" in Notwehr konfrontiert und tötet. Die Episode endet damit, dass Dexter das Potenzial für Massenopfer durch Travis' Handlungen erkennt.

Staffel 6, Episode 11: Sprich mit der Hand - Dexter vereitelt Beths Versuch, Giftgas bei Miami Metro freizusetzen, wird aber selbst exponiert. Travis entkommt, nachdem er Dexter außer Gefecht gesetzt und ihn auf einem Boot zurückgelassen hat, das zur Explosion präpariert ist. Währenddessen kämpft Debra mit beunruhigenden Enthüllungen ihres Therapeuten über ihre Gefühle für Dexter. Travis entkommt Dexters Falle und errichtet ein neues Tableau, den "Feuersee", mit Dexter an Bord eines explodierenden Bootes, obwohl Dexter überlebt.

Staffel 6, Episode 12: So geht die Welt zugrunde - Im Staffelfinale rast Dexter gegen eine Sonnenfinsternis, um Travis aufzuhalten, der Harrison für ein letztes rituelles Opfer entführt hat. Dexter stellt Travis in einem Wolkenkratzer zur Rede, und nach einem Kampf tötet Dexter Travis. Gerade als Dexter den Mord begeht, wird Debra Zeuge der Tat, was sie schockiert und ihre Beziehung unwiderruflich verändert. Dexter wird später von einem vorbeifahrenden Boot aus dem Ozean gerettet.