Menschen und Dämonen sind zwei Seiten derselben Medaille, ebenso wie Assiah und Gehenna, ihre jeweiligen Welten. Der einzige Weg, zwischen den Reichen zu reisen, ist durch Besessenheit, wie in Geistergeschichten. Doch Satan, der Herrscher von Gehenna, kann keinen geeigneten Wirt finden, den er besetzen kann, und bleibt daher in seiner Welt gefangen. In einem verzweifelten Versuch, Assiah zu erobern, schickt er stattdessen seinen Sohn, in der Absicht, dass dieser schließlich zu einem Gefäß heranwächst, das vom Dämonenkönig besessen werden kann. Ao no Exorcist folgt Rin Okumura, der wie ein ganz gewöhnlicher, etwas problematischer Teenager erscheint – bis er eines Tages von Dämonen überfallen wird. Seine Welt gerät ins Wanken, als er entdeckt, dass er tatsächlich der Sohn Satans ist und dass sein dämonischer Vater möchte, dass er zurückkehrt, damit sie gemeinsam Assiah erobern können. Da er nicht dem König von Gehenna beitreten möchte, beschließt Rin, mit dem Training zum Exorzisten zu beginnen, um Assiah zusammen mit seinem Bruder Yukio zu verteidigen.