Les humains et les démons sont deux faces d'une même pièce, tout comme Assiah et Géhenne, leurs mondes respectifs. Le seul moyen de voyager entre les royaumes est par le biais de la possession, comme dans les histoires de fantômes. Cependant, Satan, le souverain de Géhenne, ne parvient pas à trouver un hôte convenable à posséder et reste donc emprisonné dans son monde. Dans une tentative désespérée de conquérir Assiah, il envoie plutôt son fils, espérant qu'il grandisse pour devenir un vaisseau capable d'être possédé par le roi des démons. Ao no Exorcist suit Rin Okumura, qui semble être un adolescent ordinaire et quelque peu problématique—jusqu'au jour où il est attaqué par des démons. Son monde bascule lorsqu'il découvre qu'il est en réalité le fils même de Satan et que son père démon souhaite qu'il revienne pour qu'ils puissent conquérir Assiah ensemble. Ne voulant pas rejoindre le roi de Géhenne, Rin décide de commencer son entraînement pour devenir exorciste afin de pouvoir se battre pour défendre Assiah aux côtés de son frère Yukio.