Hacia finales del siglo XIX, Allen Walker se une oficialmente a la organización de Exorcistas que destruyen a los seres conocidos como Akuma; armas mecánicas creadas por el Conde Milenario con las almas sufrientes de los muertos. Allen posee tanto un ojo maldito como un arma anti-Akuma en su brazo, que lleva el poder de la "Inocencia", un regalo que se le otorga como apóstol de Dios. Allen, junto a sus compañeros Exorcistas, debe detener el plan definitivo del Conde Milenario que podría llevar a la destrucción del mundo y de todos los que viven en él.