Los humanos y los demonios son dos caras de la misma moneda, al igual que Assiah y Gehenna, sus respectivos mundos. La única forma de viajar entre los reinos es a través de la posesión, como en las historias de fantasmas. Sin embargo, Satanás, el gobernante de Gehenna, no puede encontrar un huésped adecuado para poseer y, por lo tanto, permanece prisionero en su mundo. En un intento desesperado por conquistar Assiah, envía a su hijo en su lugar, con la intención de que eventualmente crezca hasta convertirse en un recipiente capaz de ser poseído por el rey demonio. Ao no Exorcist sigue a Rin Okumura, quien parece ser un adolescente ordinario y algo problemático—hasta que un día es emboscado por demonios. Su mundo da un giro inesperado cuando descubre que, de hecho, es el propio hijo de Satanás y que su padre demonio desea que regrese para que puedan conquistar Assiah juntos. No queriendo unirse al rey de Gehenna, Rin decide comenzar su entrenamiento para convertirse en exorcista y así poder luchar para defender Assiah junto a su hermano Yukio.